Adam (Tom Hiddleston) ist Rock-Musiker, Erfinder und Vampir und weilt schon seit Ewigkeiten auf der Erde. Er lebt verschanzt in einer Villa in einem Detroiter Industriegebiet. Da er das Haus erst mit Anbruch der Dunkelheit verlassen kann, beschäftigt er sich tagsüber mit seinen Gitarren und tüftelt an verschiedensten Dingen herum. Von den Menschen hält er sich ohnehin lieber fern, weil er kaum ertragen kann, wie die ihre Welt völlig sinnlos zugrunde richten. Und so driftet er immer stärker in die Depression ab, zumal seine große Liebe Eve (Tilda Swinton) Tausende von Kilometern entfernt lebt. Auch sie scheut die Menschen und muss sich dank des Flaschenblutes ihres alten Freundes Christopher Marlowe auch nicht mit ihnen abgeben. Eve beginnt trotz großer Distanz den schwindenden Lebensmut ihres Geliebten zu spüren und begibt sich nach Detroit. Als sie dort angekommen ist, feiert das Paar zunächst seine Wiedervereinigung. Doch dann taucht plötzlich Eves Schwester Ava (Mia Wasikowska) bei ihnen auf und wirbelt ihrer aller Leben kräftig durcheinander.